Pendant l'Occupation et pour sa position stratégique dans la défense de la zone, les Allemands fortifieront de nouveau l'ancienne cité, truffant le sous-sol d'un réseau de plus de galeries et casemates, reliées à différents blockhaus et tourelles d'artillerie, disposés tout autour de la presqu'île. Le fort devient le centre de ce que les Allemands appelaient alors la "forteresse Saint-Malo", un ensemble de fortifications tout autour de la ville, sur l'île de Cézembre, de la pointe de la Varde, Saint-Ideuc, la montagne Saint Joseph et différentes lignes de défenses dans le Clos-Poulet ou les autres îles alentours. De 1942 à 1944, seront ainsi construits dans l'ancien fort, une batterie d'artillerie à 4 canons, batteries anti-aériennes, un poste de commandement de l'ensemble des fortifications de Saint-Malo, des casernements pour plus de 200 hommes et différents postes de protection (casemates et mitrailleuses, abri pour mortiers, etc.). Le tout est relié par plus de 1 300 mètres de galeries souterraines menant aux 32 blockhaus et aux 8 cloches de tir blindées qui ceinturent le fort. C'est depuis cette base militaire que le colonel Andreas Von Aulock commandait la "forteresse Saint-Malo".
Après le débarquement de Normandie en juin, les Alliés pénètrent en Bretagne le 31 juillet. Le 4 août, ils bloquent tous les accès à la zone de Saint-Malo. La 83ème division d'infanterie américaine renforcée par le 121ème régiment d'infanterie (8ème division d'infanterie)et des unités rattachés temporairement à la division ont pour charge de libérer Saint-Malo et Dinard. Les américains estiment qu'une seule division, peut venir à bout de Saint-Malo, dont le nombre de défenseur a été sous évalué par l'état major de la 3ème armée US. La Bretagne n'ayant pas un intérêt suffisant pour Patton, une grande partie des unités américaines de la 3e armée de Patton a reçu ordre de faire mouvement vers l'est pour tenter de prendre à revers le gros des forces allemandes encore présentes en Normandie (voir poche de Falaise).
Aussi les Américains vont-ils faire appel largement au bombardement aérien et aux tirs d'artillerie pour venir à bout de la fortification. Ce n'est qu'après 2 assauts d'infanterie, très meurtriers chez les Alliés et plus de 8 jours de pilonnage que le colonel Andreas Von Aulock accepte de capituler, le 17 août 1944. (Source WIKIPEDIA).