Oopperan kummitus on koskettava ja opettavainen tarina pakkomielteisestä, mutta aidosta rakkaudesta ja sen menetyksestä, sekä siitä, kuinka ulkoinen ja sisäinen kauneus eivät välttämättä kulje käsi kädessä. Tarinan nimikkohahmo Oopperan kummitus on kuolevainen mies Erik, jonka kasvot ovat olleet kammottavasti epämuodostuneet jo hänen syntymästään asti. Sisimmältään kaunista Erikiä ei ole koskaan arvostettu, vaikka hän on lahjakas niin musiikissa kuin monessa muussakin taiteessa. Ihmiset, pojan oma äiti mukaan luettuna, ovat pelänneet ja inhonneet tätä. Kukaan ei ole koskaan rakastanut Erikiä (lukuun ottamatta hänen äitiään), eikä hän ole myöskään oppinut erottamaan oikeaa väärästä.
Erik asettuu elämään Pariisin oopperatalon kellareiden alapuolelle. Monipuolisilla taidoillaan hän saa muut ihmiset uskomaan, että oopperassa kummittelee. Myöhemmin Erik rakastuu orpotyttö Christineen, jota Erik alkaa opettaa laulamaan. Pian tyttö laulaakin "kuin yksi Jumalan enkeleistä". Mutta kun Christinen lapsuudenystävä ja ihastus astuu kuvaan, hän on vaikean päätöksen edessä.