Šeštokų dvaro savininkės Baldauskaitės bažnyčiai paskyrė 8 margus žemės ir namus klebonijai. 1921 m. įkurta parapija (iš dalies Krosnos ir Rudaminos parapijų kaimų). Pirmasis klebonas buvo Kajetonas Zdančius, 1921 m. grįžęs iš Žitomiro vyskupijos. Pamaldos laikytos geležinkelio stoties pastate, vėliau – klebonijos klojime. Pagal inžinieriaus J. Vitembergo projektą 1922–1924 m. pastatyta dabartinė medinė bažnyčia. Klebono Broniaus Vaišnoros rūpesčiu po 1928 m. įrengti 3 nauji altoriai. Šoninius altorius sukūrė meistras Soroka iš Pazapsių.
