Wieś powstała na miejscu wcześniejszej pruskiej osady, a lokację uzyskała na prawie chełmińskim około 1360 r. Pierwsze wzmianki pochodzą z 1374, kiedy Prusowi o imieniu Prejture nadano 13 włók ziemi. W wiekach XV-XVII Słupy były wsią szlachecką. W XVIII wieku znajdowała się w rękach rodziny Carnevalli, następnie von Stabbert. Jej ostatnimi właścicielami przed 1945 roku byli: Adolf Schulz i Oskar Thimm.
Na początku XXI wieku miejscowość utraciła rolniczy charakter i nie ma tu już żadnego gospodarstwa rolnego. W miejsce dawnego Państwowego Ośrodka Maszynowego, istniejącego do 1993 roku, powstało kilka mniejszych zakładów pracy, między innymi: BRW Comfort, Eurogaz Bombi, PPHU Dro-Pak, Oprai Tossi Sp.J.. W wyniku powiększania zabudowy pobliskiego Olsztyna, miejscowość bezpowrotnie utraciła typowo wiejski charakter.
W maju 1995 r. bp Julian Wojtkowski poświecił kamień węgielny pod budowę kościoła w Słupach. Wybudowany został staraniem tutejszego proboszcza, ks. Ludwika Nadolskiego z Kieźlin, według projektu architekta inż. Józefa Daukszewicza. 29 listopada 1998 r. erygowana została parafia oraz konsekrowano kościół pw. Najświętszej Maryi Panny Nieustającej Pomocy. Nową parafię objął ks. kan. Zbigniew Meja. Kościół został konsekrowany 15 kwietnia 2012 r. przez abp. Wojciecha Ziembę w Niedzielę Miłosierdzia Bożego