El Templo de San Francisco pertenecía a un antiguo convento franciscano fundado en 1417 por la casa de Béjar, aunque, como fecha oficial de la fundación, aparece 1527. En él se guardaba la Sagrada Reliquia del Santo Sudario, que trajo Don Francisco de Guzmán, Marqués de Ayamonte, en el año 1578. En 1755, con el terremoto de Lisboa y, posteriormente, con la liberación de Mendizábal, el convento sucumbió. Quedó en pie la nave central de lo que había sido una iglesia de tres naves. La iglesia tiene un techo de madera de lacería mudéjar policromada, típica de la escuela Sevillana del siglo XIV. El retablo del Altar Mayor, de autor desconocido, data de finales del siglo XVI. A los lados del presbiterio, existen pinturas que representan los escudos de armas del Marquesado de Ayamonte y de la casa de Béjar. La iglesia de San Francisco posee una nave única a la que se le adosan una serie de volúmenes los cuales hacen que desde el aire el edificio forme una cruz latina. En el exterior cuenta con una portada renacentista, a modo de porche. Se compone de un pequeño espacio cerrado por una cancela de hierro enmarcada por columnas de estilo dórico a cada lado, soportadas por gruesos pedestales y estriadas en las zonas más altas, que soportan un friso decorado con triglifos y metopas en las que se inserta un motivo estrellado que también se repite en el interior del edificio. El campanario consta de espadaña de doble cuerpo con añadidos barrocos. La nave central, orientada Este - Oeste, posee una techumbre con uno de los mejores artesonados de madera de la provincia de Huelva, de estilo mudéjar, con un diseño geométrico y con claras influencias artísticas islámicas.
El presbiterio, de igual anchura que el resto de la nave, de planta casi cuadrada, se halla separado del resto por un arco de medio punto, y decorado con pinturas de los escudos de armas de los marqueses de Ayamonte, fundadores del templo. Su techo es una rica armadura soportada por pechinas de madera labradas en forma de abanico, datadas en la primera mitad del siglo XVI, aunque no se descartan posibles añadidos del siglo XVII.
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